近日，宁波大学农产品质量安全全国重点实验室陈剑平院士和孙宗涛研究员团队在国际著名期刊Nature Communications上发表题为“Arbovirus Suppression of a Lectin Protein-Mediated Broad-Spectrum Resistance Enhances Herbivorous Vector Performance and Viral Transmission”的研究论文。该研究揭示一种水稻凝集素蛋白OsChtBL1通过其几丁质结合活性对介体昆虫产生显著毒性效应，阐明了OsChtBL1赋予寄主植物对虫媒病毒与介体昆虫双重抗性的分子机制。研究结果不仅从机制层面系统解析了虫媒病毒如何操纵寄主植物和介体昆虫的行为表现，同时为开发兼具抗虫与抗病毒功能的安全绿色生物育种靶标奠定了基础。
水稻（Oryza sativa L.）作为全球半数以上人口的主粮作物，在我国粮食安全体系中具有不可替代的战略地位。然而，全球气候变暖加剧了病虫害威胁，其中刺吸式昆虫的危害尤为突出，其不仅通过直接取食水稻造成损失，还通过传播病毒加剧危害，其中由灰飞虱（Laodelphax striatellus）传播的水稻条纹病毒（rice stripe virus, RSV）所引发的水稻条纹叶枯病严重危害我国粮食安全生产。长期的适应进化过程中，RSV与灰飞虱已经形成了高度的协同进化关系，一方面虫媒病毒增强介体昆虫适应性以促进取食，另一方面介体昆虫扩散加速病毒流行，二者构成的恶性循环显著增加了RSV的综合防控难度。因此，系统解析虫媒病毒劫持宿主防御机制以促进自身传播及介体昆虫行为适应性的分子基础，创制兼具抗虫与抗病毒功能的“双抗”水稻新种质，对保障粮食稳产与减轻环境压力具有重大战略价值。
植物凝集素是一类非催化性蛋白质，通过特异性识别碳水化合物在植物生理过程中发挥关键作用。根据氨基酸序列同源性、三维结构特征及糖配体结合特异性，目前已鉴定出16个植物凝集素家族。其命名多源于首次发现物种，典型代表包括：雪花莲凝集素（Galanthus nivalis agglutinin，GNA）家族、赖氨酸基序结构域（Lysin M domain，LysM）家族、豆科凝集素（Legume）家族以及橡胶素（Hevein）结构域家族。最新研究表明，这类蛋白不仅参与碳水化合物识别，更在植物发育、信号转导、免疫调控及环境适应等过程中起核心作用。然而，凝集素在“寄主植物-介体昆虫-虫媒病毒”三元互作网络的功能认知仍不清楚。
该研究团队前期发现灰飞虱取食早期水稻中Hevein类凝集素OsChtBL1表达急剧上调。此外，蜜露测定、死亡率统计及刺吸电位（EPG）技术证实该蛋白显著抑制灰飞虱生理活性；序列分析显示OsChtBL1含四个串联几丁质结合结构域，免疫沉淀实验进一步验证其强几丁质结合能力。为探究几丁质对其功能影响，蛋白质降解试验与透射电镜观察到几丁质可显著增强OsChtBL1稳定性并诱导聚集体形成。鉴于灰飞虱口器（外骨骼组分）主要由几丁质构成，研究人员推测OsChtBL1可能通过结合灰飞虱食道中的几丁质形成聚集体以抑制其取食效率并提高其死亡率。有趣的是，通过体外膜饲喂技术喂食纯化OsChtBL1后，灰飞虱48 h死亡率可达50%，免疫荧光与免疫电镜证实死亡个体食道内存在OsChtBL1特异性累积，表明其通过与灰飞虱的食道几丁质结合形成物理屏障阻碍其取食。进一步的获毒/传毒试验和人工RSV接种试验表明OsChtBL1能够抑制灰飞虱对RSV获取与传播，并且正调控水稻对RSV的抗病毒免疫响应（图1）。
图1. OsChtBL1介导水稻对灰飞虱和RSV的双重抗性
为了进一步探索OsChtBL1增强水稻抗病毒免疫的分子通路，研究人员通过转录组分析发现，在水稻中过表达OsChtBL1可同时激活内质网应激、水杨酸通路及活性氧爆发。然而， 进一步研究发现RSV侵染会导致水稻体内OsChtBL1蛋白积累量显著下降。基于多种蛋白质互作技术证实，病毒编码的P2蛋白与OsChtBL1特异性结合，并通过26S蛋白酶体途径促进OsChtBL1降解。后续实验进一步揭示P2对OsChtBL1的降解作用依赖于E3泛素连接酶OsRING18。
综上所述，研究人员提出了一个虫媒病毒通过调节OsChtBL1的蛋白质稳定性来操纵介体昆虫和寄主植物行为表现的工作模型（图2）。当灰飞虱取食RSV感染水稻时，病毒蛋白P2劫持OsRING18通过26S蛋白酶体介导对OsChtBL1的降解，此过程既能抑制水稻抗病毒免疫，又能提升灰飞虱的取食行为并促进其对RSV的获取效率；而当无毒或携带RSV的灰飞虱取食健康水稻时，OsChtBL1被强烈诱导并在灰飞虱食道富集，通过抑制其取食行为表现并阻断RSV的传播，同时激活水稻抗病毒免疫。该研究揭示了寄主植物如何抵御虫媒病毒与介体昆虫双重侵袭的防御策略，以及虫媒病毒操纵寄主植物和媒介昆虫的行为表现从而促进其感染和传播的分子机制。鉴于几丁质作为节肢动物、线虫及真菌的特异性代谢产物（哺乳动物中不存在），使OsChtBL1兼具靶向毒杀介体昆虫和增强水稻抗病毒免疫的双重生物活性，因此这种植物源几丁质结合蛋白可发展为应对未来农业挑战的安全高效生物育种靶标，为抗虫抗病育种提供新路径。
图2. 虫媒病毒通过调节OsChtBL1的蛋白质稳定性来操纵介体昆虫和寄主植物行为表现的模式图
该团队长期致力于不同种属水稻病毒致病共性机制与寄主植物广谱抗病毒通路的研究：系统阐明植物激素对病毒侵染的调控作用（ The Plant Cell，2020；PLoS Pathogens，2022；Cell Reports，2024）；并发现一类在进化上各自独立但在功能上趋于相似的病毒效应子挟持宿主多种激素途径以促进病毒侵染（PNAS，2020，2021； Nature communications，2022，2023）。本研究不仅发现一种植物凝集素蛋白OsChtBL1可赋予水稻对虫媒病毒和介体昆虫的双重抗性，更阐明虫媒病毒操纵介体昆虫和寄主植物行为表现的分子机制，显著深化对“寄主植物-介体昆虫-虫媒病毒”三元互作网络的认知，为开发兼具抗虫和抗病毒水稻提供新的基因资源和理论支持（Nature communications，2025）。
本论文第一作者为河南农业大学与宁波大学农产品质量安全全国重点实验室联合培养的博士研究生杨子航，共同第一作者为助理研究员吴维，通讯作者为孙宗涛研究员，陈剑平院士在研究过程中提供了重要指导，河南农业大学孙炳剑教授提供了重要帮助，宁波大学农产品质量安全全国重点实验室生物显微影像平台毛倩卓副研究员等给予了关键技术支持；该工作获得了国家重点研发计划、国家自然科学基金、浙江省自然科学基金以及宁波市重大研发计划等项目的资助。
论文链接：https://www.nature.com/articles/s41467-025-62233-8
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