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Nature Communications:宁波大学陈剑平/张传溪/黄海剑团队揭示褐飞虱唾液蛋白在表观遗传层面调控水稻防御

在昆虫与植物的“攻防博弈”中,昆虫分泌的唾液效应子是突破植物防御、实现成功取食的核心“武器”。细胞核是植物抗虫响应的指挥中枢,然而,我们对于昆虫唾液效应子如何进入细胞核,以及它们如何干扰植物细胞核内抗虫防御相关的转录重塑,仍缺乏相对清晰的认识。

褐飞虱(Nilaparvata lugens)作为水稻生产中危害最严重的害虫之一,每年给全球粮食安全造成巨大威胁。近日,宁波大学陈剑平院士领衔的农产品质量安全全国重点实验室的张传溪/黄海剑团队在国际著名期刊Nature Communications发表题为“Insects manipulates host nuclear trafficking and epigenetic regulation to facilitate herbivory”的研究论文,揭示了褐飞虱通过唾液效应子NlAMSP促进水稻组蛋白去乙酰化酶OsHDA706进入细胞核,抑制茉莉酸合成以及通过表观遗传调控水稻抗虫响应的新机制。研究结果为解析昆虫-植物协同进化、开发水稻抗虫新靶点提供了理论支撑。

1.鉴定飞虱科特有核定位效应子,破解其“潜入”水稻细胞核的分子密码:团队从褐飞虱唾液中鉴定到含核定位序列(NLS)的效应子NlAMSP,该蛋白为飞虱科昆虫特有,在唾液腺高表达。研究证实,NlAMSP在褐飞虱唾液腺中定位于细胞质,取食时被分泌至水稻后,借用宿主的importin-α/β核转运通路进入水稻细胞核。更关键的是,NlAMSP的NLS区域存在SUMO化修饰,这一修饰不仅是其核定位的关键,更能通过抑制自噬相关降解,显著增强蛋白稳定性,揭示了昆虫效应子利用植物翻译后修饰系统实现在宿主细胞内的核定位。

2.NlAMSP在细胞质内影响非组蛋白OsLOX14乙酰化,“阻断”茉莉酸抗虫通路:NlAMSP可直接与水稻组蛋白去乙酰化酶OsHDA706互作,将原本定位于细胞质的OsHDA706“劫持”至细胞核。核转运直接阻断了OsHDA706与茉莉酸合成正调控因子OsLOX14的结合,导致OsLOX14积累减少,最终抑制了水稻茉莉酸介导的抗虫防御反应。

3.NlAMSP在细胞核内影响组蛋白H4K5/H4K8乙酰化,“关闭” 抗虫基因表达:进入细胞核的OsHDA706,通过催化组蛋白H4K5与H4K8位点的去乙酰化修饰,系统性下调了水稻中NLR、WRKY等核心抗性基因的表达,从表观遗传层面“关闭”了水稻的抗虫防御系统。生物测定结果证实,核定位型OsHDA706-NLS过表达水稻对褐飞虱的抗性显著下降,褐飞虱更偏好取食该株系,明确了这一机制的致害效应。

褐飞虱唾液效应子NlAMSP调控水稻组蛋白/非组蛋白乙酰化的示意图

宁波大学农产品质量安全全国重点实验室博士研究生张泽龙为论文第一作者,黄海剑研究员与张传溪教授为论文通讯作者,胡唐斌、徐昕烨、陆海滨、王毅哲等同学参与了相关实验的开展,陈剑平院士、李俊敏研究员、孙宗涛研究员、卓继冲特聘研究员、鲁嘉宝副研究员为本课题开展提供了宝贵的指导。该项研究得到了浙江省自然科学基金青年原创项目(LDQ24C140001)、国家自然科学基金优青项目(32422075)和国家重点研发计划(2021YFD1401100)等项目的资助。

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