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Nature Communications:宁波大学陈剑平院士和孙宗涛团队揭示植物RNA病毒致病和传播的新机制

 水稻作为我国重要粮食作物之一,在整个生长周期面临着诸多生物和非生物胁迫,特别是水稻病毒病害发生尤为严重。迄今为止,仅在水稻上报道的病毒病就已高达14种,其中危害较为严重的有水稻条纹病毒(Rice stripe virus,RSV,多分体负义链RNA病毒)、水稻黑条矮缩病毒(Rice black-streaked dwarf virus,RBSDV,双链RNA病毒)、南方水稻黑条矮缩病毒(Southern rice black-streaked dwarf virus,SRBSDV,双链RNA病毒)和水稻条纹花叶病毒(Rice stripe mosaic virus,RSMV,单股负义链RNA病毒),严重危害我国粮食生产安全。在过去数十年里,科研人员已对这类水稻病毒的相关致病机理展开了大量研究,然而对宿主反应的研究对象通常集中在单一病毒种类的胁迫下,导致田间自然状态下往往缺乏对水稻病毒的广谱抗性,因此目前对于开发挖掘绿色可持续的水稻广谱抗病毒防控体系至关重要。

近日,宁波大学陈剑平院士和孙宗涛研究员团队发现多种不同类型的RNA病毒侵染水稻后共同靶标赤霉素(GA)信号通路中重要的负调控因子SLR1,并且能通过调节植物体内SLR1的稳态直接削弱茉莉酸(JA)介导的广谱抗病毒通路,进而更有利于病毒自身的侵染与传播。研究成果以“Independently evolved viral effectors convergently suppress DELLA protein SLR1-mediated broad-spectrum antiviral immunity in rice为题在线发表在了国际著名学术期刊Nature Communications上。

在该研究中,为了更深入地完善水稻在遭受病毒侵染后的分子响应网络,阐明在对抗博弈过程中病毒的反防御策略,作者首先利用酵母文库筛选并确定了多种不同类型的病毒蛋白(SP8、P2、M)都能与赤霉素信号通路中重要的负调控因子SLR1发生特异性互作,并且在GA3存在的情况下通过促进SLR1与其受体蛋白OsGID1的互作,加速SLR1在植物体内的降解。更为重要地是,接种病毒实验发现过量表达SLR1-GFP的水稻对不同类型RNA病毒(SRBSDV、RSV、RSMV)的侵染均能表现出明显的抗性,暗示了SLR1广谱抗病毒的应用前景。然而上诉不同类型的RNA病毒则通过编码功能保守的病毒蛋白,如SP8、P2、M等,特异性靶标并削弱SLR1诱导的这一广谱抗病毒通路,以此为自身的侵染创造有利条件,这一结果在杂交转基因接毒实验中得到了很好的验证。

图1.病毒蛋白降解SLR1促进病毒侵染

进一步研究结果发现,SLR1发挥广谱抗病毒功能与课题组先前报道的OsJAZ-OsMYC这一通路密不可分。正常情况下,水稻体内的SLR1能够与JA重要组分OsJAZ蛋白以及OsMYC2、OsMYC3转录因子发生特异性互作,以此解离并激活下游OsMYC2/3的转录,同时激活JA信号通路,以维持植物体内的多种激素动态平衡,更有利于植物的生长和发育。然而当植物受到病毒胁迫时,这些独立进化的病毒蛋白(SP8、P2、M)一方面竞争结合OsJAZs/SLR1和OsMYCs/SLR1复合体的形成,直接抑制下游OsMYC2/3的转录,削弱JA抗病毒通路;另一方面,这些病毒蛋白还可以直接竞争结合SLR1,加速SLR1的降解,抑制SLR1-OsJAZs-OsMYCs功能模块,打破寄主体内激素的动态平衡,从而间接地抑制了JA介导的广谱抗病毒能力。这一结果更能反应出病毒反防御策略的多样性与全面性,即:对于靶标的SLR1蛋白,不论是游离的单体形式,亦或是复杂的复合体形式,病毒蛋白都能精准识别,采用特异性降解或竞争破坏复合体功能的手段一网打尽,全面阻断SLR1诱导的广谱抗病毒通路,从而更有利于病毒自身的侵染与传播。该研究为病毒致病性和宿主防御之间相互作用提供新的科研视角,从病原角度来说,病毒侵染后通过降解寄主抗病因子SLR1并阻断残余SLR1整合JA广谱抗病毒通路的功能,在某种程度上更有利于病毒的传播和流行,并为虫传病毒病的防控及遗传改良作物抗病性提供广谱性的靶标和策略。

图2.水稻病毒抑制SLR1介导的广谱抗病毒通路分子机理模式图

长期以来,陈剑平院士和孙宗涛研究员一直聚焦于水稻病毒与寄主“博弈”相关方面的研究。在这场军备竞赛中,宿主演化并创造出多种抗病毒防御机制。在不同类型RNA病毒侵染水稻过程中,寄主体内的植物激素通路(如茉莉酸等)被迅速激活进行防御,协同对抗病原物的入侵,避免病毒在宿主细胞中过度增殖(The Plant Cell,2020年;PLoS Pathogens,2022年)。然而在这种围剿之下水稻病毒并没有坐以待毙,为了更好的感染宿主细胞,病毒也相应地产生对抗系统用于压制宿主防御,通过“胁持”宿主植物介导的多种抗性途径使得这种竞争更加复杂。课题组先前的研究鉴定出了一类独立进化且功能保守的病毒转录抑制因子(RBSDV P8, SRBSDV SP8, RSV P2和RSMV M),这些独立进化的病毒蛋白通过不同策略共同靶标这一生长素信号关键组分OsARF17并促进病毒侵染(PNAS,2020年);同时,这些病毒蛋白通过与JA信号途径重要转录因子OsMYC2/3发生特异性互作,并靶标JA抑制因子OsJAZ蛋白形成转录抑制复合体,显著性抑制OsMYC2/3的转录,实现了对茉莉酸信号的直接抑制,从而更有利于病毒自身的侵染和传播(PNAS,2021年)。在本项研究中,作者发现多种病毒蛋白促进寄主抗病因子SLR1降解,并通过抑制下游JA相关通路实现对一系列抗病毒免疫过程的调控。该项研究成果进一步扩宽了对于水稻病毒反防御植物激素信号转导网络的认知,并为水稻抗病育种提供了新的思路和靶点(Naturecommunications,2022年)。

论文第一作者为宁波大学植物病毒研究所与南京农业大学联合培养的博士研究生李路路,陈剑平院士和孙宗涛研究员为通讯作者。该项研究得到了国家优秀青年科学基金、国家重点研发计划、国家自然科学基金、浙江省自然科学基金、宁波市科技创新2025重大项目和宁波大学王宽诚幸福基金等项目的资助。

论文链接:

https://www.nature.com/articles/s41467-022-34649-z

参考文献

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  2. Tan, Xiaoxiang, Hehong Zhang, Zihang Yang, Zhongyan Wei, Yanjun Li, Jianping Chen, and Zongtao Sun, NF-YA transcription factors suppress jasmonic acid-mediated antiviral defense and facilitate viral infection in rice [J]. PLoS Pathog, 2022. 18(5):e1010548.

  3. Zhang, Hehong, Lulu Li, Yuqing He, Qingqing Qin, Changhai Chen, Zhongyan Wei, Xiaoxiang Tan, Kaili Xie, Ruifang Zhang, Gaojie Hong, Jing Li, Junmin Li, Chengqi Yan, Fei Yan, Yi Li, Jianping Chen, and Zongtao Sun, Distinct modes of manipulation of rice auxin response factor OsARF17 by different plant RNA viruses for infection [J]. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2020. 117(16):9112-9121.

  4. Li, Lulu, Hehong Zhang, Changhai Chen, Haijian Huang, Xiaoxiang Tan, Zhongyan Wei, Junmin Li, Fei Yan, Chuanxi Zhang, Jianping Chen, and Zongtao Sun, A class of independently evolved transcriptional repressors in plant RNA viruses facilitates viral infection and vector feeding [J]. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2021. 118(11):e2016673118.

  5. Li, Lulu, Hehong Zhang, Zihang Yang, Chen Wang, Shanshan Li, Chen Cao, Tongsong Yao, Zhongyan Wei, Yanjun Li, Jianping Chen, and Zongtao Sun, Independently evolved viral effectors convergently suppress DELLA protein SLR1-mediated broad-spectrum antiviral immunity in rice [J]. Nature Communications, 2022. 13(1):6920.

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